La controverse du Monarch (ou Monarque)

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Si je m’intéresse de loin au monarque, ce magnifique papillon c’est tout simplement parce qu’il est sédentaire dans tout l’archipel des îles Canaries et qu’on peut l’observer tous les jours en pleine ville. En octobre 2014 j’avais laissé sur ce blog un billet qui expliquait par l’étude du génome de ce papillon emblématique pourquoi il s’était sédentarisé dans certaines régions du monde alors qu’il continue à migrer sur de folles distances – pour un papillon – entre le nord des USA et le Mexique (voir le lien et le doi de l’article paru dans la revue Nature). Cette étude n’avait pas assigné les gènes à des chromosomes puisqu’il s’était agi de détecter les mutations permettant de reconstruire l’arbre « généalogique » des divers spécimens de ce papillon. Il était admis que le monarque, Danaus plexippus, possédait 30 chromosomes selon des travaux parus en 1975 et réalisés à l’Université de Madras en Inde.

Le problème est que le caryotype réalisé à Madras le fut sur un autre lépidoptère proche du monarque, le Danaus genutia, car le monarque d’Amérique du Nord n’existe pas en Inde ! D’autres travaux avaient cité entre 28 et 32 chromosomes. Établir un caryotype de lépidoptère n’est cependant pas aisé car les chromosomes ont tendance à se couper en deux, voire à fusionner, au cours de la métamorphose. De plus les résultats dépendent de la partie du corps de l’insecte où un prélèvement a été effectué pour obtenir un caryotype.

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Pour mettre les choses au clair le Docteur Christopher Hamm de l’Université du Kansas a effectué le caryotype à partir des testicules de jeunes larves du « vrai » monarque. Il a ainsi pu établir sans ambiguïté que le matériel génétique, dans ce cas haploïde (N chromosomes au lieu de 2N pour un adulte puisqu’il s’agit des chromosomes de cellules germinales correspondant donc aux spermatozoïdes), est constitué de 30 chromosomes. La controverse est donc close et tous les zoologistes peuvent maintenant se baser sur une étude solide et parfaitement documentée parue dans la revue bioRxiv (voir le doi)

Source et illustration : bioRxiv, doi : 10.1101/107144 et aussi :

https://jacqueshenry.wordpress.com/2014/10/06/lemblematique-monarque-migrateur-une-enigme-enfin-resolue/

Nature, doi : 10.1038/nature13812

L’emblématique monarque migrateur : une énigme enfin résolue

Monarch butterflies fly at the El Rosario butterfly sanctuary in Michoacan

Cette illustration montre des monarques (Danaus plexippus) dans le sanctuaire pour papillons d’El Rosario dans les montagnes du Michoacan (février 2011, Reuters). Ces papillons sont un peu comme les oiseaux migrateurs, il partent en villégiature l’été dans le nord des Etats-Unis et au Canada et reviennent tous dans une toute petite région du Mexique pour profiter des douceurs de l’hiver. Il y a aux Canaries un monarque en tous points semblable (pas tout à fait, on va le découvrir) à ses proches cousins américains qui est sédentaire. D’ailleurs pourquoi prendrait-il la peine de se fatiguer à parcourir des milliers de kilomètres puisque dans les Îles Canaries il n’y a pas de saisons mais seulement un long printemps avec des fleurs toute l’année, pour preuve cette photo prise le 30 septembre dans les rues de Santa Cruz de Tenerife :

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Je ne vais pas encore une fois parler des Canaries, non, mais du monarque, de celui qui effectue cette migration monstrueuse de 5000 kilomètres et ce n’est que ce monarque d’Amérique du Nord qui effectue cette migration et pas les autres. Et cette différence dans les comportements respectifs de différents monarques est plutôt énigmatique. Le fait qu’il n’y ait pas d’hiver à l’île Maurice où on trouve aussi des monarques ou encore en Nouvelle-Calédonie et au Vanuatu où il n’y a pas d’hiver non plus n’est pas une raison suffisante. La raison pour laquelle le monarque d’Amérique du Nord migre chaque année (le monarque vit environ 4 ans) se devait d’être expliquée et c’est ce qui a été finalement réalisé en procédant au séquençage des génomes de monarques de plusieurs régions du monde par une équipe de biologistes de l’Université de Chicago.

La larve du monarque, une chenille comme pour tous les papillons, se nourrit exclusivement sur l’asclépiade, une plante justement présente dans les îles Canaries. Pour l’anecdote cette plante (Asclepias) synthétise un alcaloïde appelé cardenolide qui est un stéroïde provoquant à très faibles doses un arrêt cardiaque chez les vertébrés. Cette famille de molécule comprend également la digitaline, d’où l’usage immémorial de la digitale pour se débarrasser de ses meilleurs amis. La larve du monarque tolère le cardenolide qu’elle stocke comme arme de défense et c’est la raison pour laquelle elle n’a que très peu de prédateurs. La décroissance du monarque nord-américain est attribuée à l’usage d’herbicides qui ont détruit une grande partie des asclépiades tant dans les fossés des routes qu’en bordure des cultures. Une campagne de réintroduction de cette plante a été entreprise par des associations de protection du monarque mais ce n’est pas l’objet de ce billet.

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Revenons donc au monarque nord-américain qui n’a qu’assez récemment envahi les îles du Pacifique Sud, de l’Océan Indien et de l’Océan Atlantique dont justement les Canaries. L’équipe du Docteur Kronforst de l’Université de Chicago a entrepris de mettre les choses au clair en procédant au séquençage des génomes de 89 monarques y compris bien sûr celui d’Amérique du Nord pour tenter de trouver une différence qui puisse expliquer cette divergence de comportement migratoire. La présence de monarques dans les îles des Océans Pacifique et Atlantique était supposée relativement récente, il n’en est rien selon les résultats de cette étude génétique. Il semblerait au contraire que les papillons, pour des raisons inconnues et qui restent à préciser aient progressivement atteint les Açores puis Madère et les Canaries où ils sont restés et devenus sédentaires. Pour les autres océans, c’est un peu plus compliqué à expliquer si on considère que le monarque est bien originaire de l’Amérique du Nord, Mexique compris, car l’immensité de l’Océan Pacifique paraît infranchissable pour ce papillon et à plus forte raison pour l’Océan Indien encore plus éloigné. En réalité le monarque est bien un papillon originaire des régions tropicales d’Amérique Centrale, mais qu’est-il donc arrivé pour qu’il se mette à migrer ? Ce n’est pas du tout comme cela que les choses se sont passé.

Par analyse des génomes de ces différents papillons, plus de 500 gènes ont été identifiés comme présentant des différences minimes (SNPs) et il a été possible de reconstruire un arbre phylogénétique très précis :

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Cet arbre en quelque sorte généalogique montre que le monarque est bien originaire d’Amérique Centrale et il a traversé l’Océan Atlantique pour s’établir aux Açores, puis à Madère et aux Canaries. Depuis le Mexique le monarque a traversé l’Océan Pacifique, belle prouesse, pour atteindre Hawaii puis les Samoa, Fiji, la Nouvelle-Calédonie et l’Australie. Ce qui s’est passé après ces migrations a été une forte sélection qui a conduit à une modification génomique profonde concernant le développement musculaire ou encore les fonctions neuronales. Parmi ces modifications il est apparu qu’un unique gène codant pour une espèce particulière de collagène était pratiquement absent chez les monarques migratoires, nommément celui codant pour le collagène IV alpha-1 directement impliqué dans l’efficacité des muscles propulsant les ailes. On savait déjà que les monarques migratoires consommaient moins d’énergie que leurs cousins sédentaires et présentaient également un métabolisme énergétique général beaucoup plus modéré, des caractéristiques leur permettant de voler sur de très longues distances avec des dépenses en énergie modérées. En d’autres termes, quand le papillon n’a plus besoin de migrer, l’efficacité des muscles propulsant les ailes diminue car le gène codant pour ce collagène particulier n’est pas réprimé, en quelque sorte une adaptation moléculaire induite par la sédentarité. Sans entrer dans les détails, le collagène modifié, ou primitivement présent dans le monarque ancestral, favorise une plus grande souplesse des muscles des ailes avec un moindre apport en énergie.

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Au cours de cette étude, la recherche des gènes déterminant la couleur des ailes a aussi été entreprise. Par exemple à Hawaii les monarques locaux (non migrateurs) ont les ailes plutôt claires et non d’un orange soutenu.

L’étude a montré qu’encore dans ce cas un seul gène était impliqué dans cette différence de pigmentation. Curieusement ce gène code pour une protéine faisant partie d’une famille de composants protéiques nécessaires à l’architecture musculaire, ce qui était totalement inconnu. Comment corréler la couleur des ailes du papillon avec ses performances musculaires ? Il semble que cette protéine est aussi nécessaire dans le transport des pigments colorés vers les ailes du papillon. Chez la souris, un gène assez proche de celui du monarque et codant pour la myosine 5a, une protéine présente dans les muscles, affecte la couleur des poils de cet animal. L’étude de ce gène représente donc une nouvelle approche dans l’élucidation de la couleur des insectes.

Pour en terminer et comme je le mentionnais en début de billet, la population de monarques migrateurs a considérablement diminué ces vingt dernières années en passant de près d’un milliard à 35 millions aujourd’hui, une diminution d’un facteur 30 mais parallèlement on a observé une sédentarisation très importante du papillon autour du Golfe du Mexique et d’autres zones de la Caraïbe. Peut-être qu’à terme les monarques migratoires disparaitront mais ce sera probablement pour de simples modifications de l’expression de leur génome, d’une certaine manière une évolution naturelle contre laquelle nous sommes impuissants. Cette constatation remet donc en cause, au moins en partie, l’influence de l’activité humaine sur la modification de l’habitat d’un grand nombre d’espèces animales, une évolution probablement naturelle dans la majorité des cas car la nature n’est pas figée mais évolue sans cesse avec le temps.

Source : Nature (je tiens à la disposition de mes lecteurs l’article de Nature qui n’est pas en accès libre et qui m’a été communiqué par d’aimables contacts universitaires de par le monde)

Disparition du monarque: les pesticides ?

Le célèbre papillon monarque (Danaus plexippus) qui je le rappelle pour ceux qui n’ont pas envie d’aller l’admirer en hiver au Mexique est résident permanent aux îles Canaries, migre donc depuis les USA, principalement de ce que l’on a coutûme d’appeler le « corn-belt », une région centrale comprenant l’Iowa, le Minnesota, le Wisconsin, l’Illinois et l’Indiana, Etats où se concentre la culture du maïs, vers le Mexique. Ce papillon passe l’hiver dans une toute petite région à deux heures de voiture de Mexico City dans l’Etat du Michoacan, et s’agglutine avec ses congénères par dizaines de millions sur des arbres sur une surface de quelques hectares pour tout simplement passer l’hiver tranquillement. Aux îles Canaries, il n’a pas besoin de migrer puisqu’il n’y a pour ainsi dire pas d’hiver … On a remarqué que la surface occupée en hiver par les monarques diminuait année après année et on a immédiatement incriminé les pesticides utilisés par les cultivateurs américains. On a finalement trouvé pourquoi la colonie de monarques qui parcourait plus de 5000 kilomètres pour se mettre au chaud avait une alarmante tendance à péricliter puisque plus de 50 % de ces inoffensifs papillons, en tous les cas inoffensifs pour le maïs, ont disparu en une dizaine d’années. Il se trouve que les millions d’hectares de culture de maïs dans les Etats cités plus haut sont presque totalement du maïs résistant au glyphosate, justement celui qui a excité Séralini, vous vous souvenez de ces rats Sprague-Dawley recouverts de tumeurs qui avaient fait la une des journaux gràce à des journalistes crédules et ignorants. Au fait, on n’entend plus parler de ce triste sire depuis que l’éditeur de son article torchon l’a retiré avec ses excuses.

Mais je m’égare et je reviens au monarque. Ce papillon (et sa chenille) se nourrit presque essentiellement du nectar et du sucre des fleurs d’asclépiades, une « mauvaise herbe » honnie des planteurs de maïs qui s’en débarassent justement en matraquant leurs champs avec du glyphosate avant de planter leur maïs résistant à cet herbicide. Pour en partie pallier à cet état de fait, on ne va surtout pas taquiner le lobby américain ultra-puissant des producteurs américains de maïs ni Monsanto, une association appellée Monarch Watch encourage tous les propriétaires de petits jardins et de pelouses à planter des asclépiades pour donner quelque espace de survie aux monarques, en espérant que cette minuscule initiative en comparaison de millions d’hectares de maïs (et aussi de soja, pour les mêmes raisons) permettra aux monarques de survivre, mais pour combien d’années ?

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Ce qui est plus inquiétant est que l’asclépiade est aussi un plante très recherchée par les abeilles qui subissent le même sort dans ces mêmes Etats du « corn-belt ».

 

Source : Los Angeles Times, monarchwatch.org, Wikipedia, crédit photo LA Times.